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En 1987, la chaîne Fox lance "21 Jump Street", une série centrée autour d'une unité de police composée de très jeunes recrues. On propose à Depp de reprendre le rôle de l'inspecteur Tom Hanson, interprété dans le pilote par Jeff Yagher. Cet emploi fait de lui pendant quatre ans l'idole des adolescents, mais l'amène à délaisser momentanément le cinéma. En 1990, il revient en force sur le grand écran grâce à deux personnages très différents : le rocker à la larme facile de la désopilante comédie CRY-BABY (son seul rôle chantant au cinéma) et le " Frankenstein inachevé " d' EDWARD AUX MAINS D'ARGENT (qui lui vaut une nomination aux Golden Globes).

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Dès lors, si l'on excepte une apparition fugitive dans LA FIN DE FREDDY-L'ULTIME CAUCHEMAR et un occasionnel thriller politico-policier ( MEURTRE EN SUSPENS ), sa voie est toute tracée. Aux réalisateurs pour grand public il préférera désormais les personnalités originales, voire marginales, d'Emir Kusturica à Terry Gilliam en passant par Lasse Hallström, Jim Jarmusch et Mike Newell. S'appuyant sur sa sensibilité et son vaste registre d'acteur, ces metteurs en scène lui concoctent au fil des ans toute une gamme de personnages bizarres, marginaux et poétiques, le prototype étant le malheureux Edward dont la monstruosité physique s'accompagne d'un charme irrésistible.

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Au rêveur délirant et mélancolique d'ARIZONA DREAM succèdent ainsi le jeune homme un peu demeuré (mais au fond très sensé) de BENNY & JOON , le flamboyant ED WOOD (cinéaste enthousiaste et raté, fétichiste du pull en angora), le mythomane Don Juan De Marco (persuadé d'être la réincarnation du plus grand séducteur de tous les temps), le timide comptable perdu dans l'Ouest fantasmatique de DEAD MAN et le journaliste drogué de LAS VEGAS PARANO (encore plus excentrique que son modèle Hunter S. Tompson). S'il paraît presque normal dans GILBERT GRAPE , c'est parce que les membres de son entourage sont encore plus singuliers que lui (une mère obèse et recluse, un jeune frère handicapé mental interprété par Leonardo DiCaprio). Même dans son rôle le plus " ordinaire " se glisse une composante quasi schizophrénique : l'agent du FBI de DONNIE BRASCO , si bien infiltré auprès d'un mafioso qu'il en viendrait presque à oublier sa véritable identité.

En 1997, il fait ses débuts de réalisateur-scénariste avec THE BRAVE , dont il tient également le rôle principal. Très apprécié de ses glorieux aînés, notamment ses partenaires Faye Dunaway (ARIZONA DREAM), Al Pacino ( DONNIE BRASCO ) et Marlon Brando ( DON JUAN DE MARCO ), il tire souvent son inspiration des acteurs du muet dont il perpétue le mystère et la poésie. Son EDWARD AUX MAINS D'ARGENT a le côté lunaire d'un Harry Langdon; dans BENNY & JOON, il adopte la tenue vestimentaire et la grâce acrobatique de Buster Keaton et exécute la fameuse " danse des petits pains " de Charlie Chaplin; quant à sa prestation dans LAS VEGAS PARANO elle est, de bout en bout, un festival de slapstick.